Введение

Нижняя брыжеечная артерия (НБА) — сосуд, который следует пересекать при хирургических вмешательствах по поводу рака левой половины ободочной и прямой кишки. Однако ее анатомию редко изучают на предоперационном этапе обследования пациента при выборе хирургического подхода в связи с выполнением высокой или стандартной низкой перевязки НБА. Это обусловлено тем, что анатомия НБА зачастую не представляет практического интереса, так как нет цели сохранить ее ветви [1]. Ранее описаны различные варианты разветвления НБА [2—5], что может быть важно при сохранении толстокишечных сосудов в ходе сегментарных резекций ободочной кишки или парциальной резекции прямой кишки с D3-лимфодиссекцией [6, 7]. Но в клинической практике они практически не используются.

Компьютерная томография (КТ) с контрастным усилением — инструментальный метод исследования, широко применяемый в диагностических целях на предоперационном этапе обследования пациентов. Его можно использовать не только для подтверждения клинического диагноза и выявления отдаленных метастазов, но и для определения анатомического строения сосудов [8, 9]. В стандартный протокол КТ-исследования интерпретация сосудистой анатомии не входит и поэтому в рутинной клинической практике врачами лучевой диагностики не выполняется. Таким образом, хирурги могут самостоятельно использовать КТ с целью исследования вариабельности ветвления НБА для выполнения сегментарных резекций толстой кишки. В случае селективного лигирования толстокишечных ветвей этот предоперационный этап необходим для планирования подхода к скелетизации НБА и уровня ее пересечения.

Цель исследования — оценить возможности хирургов в определении сосудистой анатомии НБА на предоперационном этапе у пациентов с колоректальным раком. В результате исследования также выявлены наиболее часто встречаемые типы ветвления НБА, которые имели практическое значение при выполнении парааортальной лимфодиссекции (D3-лимфодиссекции) со скелетизацией НБА и селективным пересечением сосудов.

Материал и методы

Дизайн исследования

Исследование носило проспективный обсервационный одноцентровой когортный характер. Протокол исследования одобрен локальным этическим комитетом. Информированное добровольное согласие получено от всех пациентов на предоперационном этапе до включения в исследование.

Критерии включения пациентов в исследование:

— аденокарцинома селезеночного изгиба, нисходящей ободочной кишки, сигмовидной кишки, ректосигмоидного перехода и прямой кишки;

— наличие КТ-исследования с внутривенным контрастированием на предоперационном этапе;

— планируемая сегментарная резекция с селективной перевязкой ветвей НБА (т.е. сохранение левой ободочной артерии (ЛОА) при дистальных опухолях и сохранение верхней прямокишечной артерии (ВПА) при опухолях проксимальной локализации).

Пациенты, у которых произведен высокий уровень лигирования НБА без скелетизации сосудов по незапланированным интраоперационным причинам, исключены из исследования.

Протокол компьютерной томографии и 3D-моделирования

Исследования выполняли на мультиспиральных компьютерных томографах Toshiba Aquillion Prime (64 среза) и Siemens Somatom Sensation (40 срезов). Параметры экспозиции выставляли автоматически в зависимости от конституции человека: потенциал трубки 120 кВ, ток трубки 300—550 мА. Были сгенерированы срезы толщиной 0,5—1,0 мм. Контрастное вещество Омнипак (350 мг I в 1 мл) вводили со скоростью 3—3,5 мл/с (1—1,5 мл на 1 кг массы тела). Время сканирования зависело от отслеживания болюса: артериальную фазу снимали, как только сигнал в брюшной части аорты достигал 150—180 ед. Хаунсфилда. Венозной фазы достигли через 50 с после введения контрастного вещества, отсроченной — через 10 мин после контрастного усиления. Снимки проанализированы с помощью программ Osirix Dicom Viewer (Pixmeo SARL, Женева, Швейцария) или RadiAnt DICOM 2.2.9 Viewer (Medixant, Познань, Польша). Полученные 3D-изображения проанализированы с помощью использования приложения Volume Rendering 3D (трехмерное преобразование изображений) с целью детальной оценки сосудистой архитектоники.

Определение типа ветвления НБА

Хирурги (n=13) одного центра были специально обучены оценке КТ-исследований с внутривенным контрастированием для изучения снимков и оценки сосудистой архитектоники НБА и ее ветвей. Обучение включало 2 занятия с лучевыми диагностами по использованию программного обеспечения DICOM Viewer и Volume Rendering 3D (трехмерное преобразование изображений) для определения типов ветвления НБА. Далее каждый хирург самостоятельно определял сосудистую анатомию НБА с помощью серии КТ-изображений не менее чем у 20 пациентов, а результаты обсуждали врачи отделения лучевой диагностики.

В целом на прохождение и завершение обучения потребовался 1 мес (2 дня занятий и ежедневный КТ-анализ изображений сосудистой анатомии хирургических больных). Первым этапом исследования было выполнение КТ с внутривенным контрастированием на предоперационном этапе. КТ-данные изучены хирургами для определения типа ветвления НБА и определения расстояния от начала отхождения (корня) НБА до бифуркации аорты и от корня НБА до ЛОА. В первую очередь исследователь определял характер ЛОА и ее ветвей, т.е. проксимальную часть НБА (рис. 1). Затем хирург исследовал НБА и ее ветви дистальнее ЛОА до бифуркации ВПА, т.е. дистальную часть НБА.

Рис. 1. Схематическое изображение подхода к определению анатомии нижней брыжеечной артерии в проксимальном сегменте.

Первая сигмовидная артерия отходит на расстоянии 0,5 см от основания левой ободочной артерии — (а); первая сигмовидная артерия отходит вместе с левой ободочной артерией из единой точки — (б).

В проспективную базу данных включили следующие характеристики сосудистой анатомии НБА (см. рис. 1):

1) уровень отхождения ЛОА (в мм) и ее ветвей;

2) положение первой сигмовидной артерии, начиная от ЛОА и/или НБА дистальнее ЛОА;

3) положение дополнительных сигмовидных артерии (СА), начиная от дистального отдела НБА, если предполагается сохранение ВПА.

Каждый из этих этапов был схематично изображен с помощью программы PowerPoint и представлен основным оперирующим хирургам (П.В.Ц., С.К.Е), с более чем 10-летним опытом выполнения сегментарных резекций толстой кишки со скелетизацией НБА и D3-лимфодиссекцией. Оперирующие хирурги принимали окончательное решение об особенностях сосудистой архитектоники НБА, протяженности скелетизации и уровне перевязки артерий.

Для стандартизации подхода к описанию ветвления НБА предложены следующие определения:

— ЛОА — артерия, отходящая от НБА и направляющаяся к селезеночному изгибу и нисходящей ободочной кишке;

— СА — сосуды из русла НБА, которые идут в толще брыжейки сигмовидной кишки;

— ВПА — продолжение НБА после того, как от нее отходит ЛОА.

Для удобства интерпретации и в хирургических целях НБА подразделяется на проксимальную и дистальную части. Ствол НБА до ЛОА включительно определяется как проксимальная часть НБА. Дистальная часть НБА начинается после ответвления ЛОА (см. рис. 1). Точность идентификации ветвей НБА основывалась на анатомических вариациях проксимальных или дистальных отделов, определенных в пределах выделенного (скелетизированного) сегмента артерии.

Выявлены 2 типа проксимальной части НБА:

— общий ствол длиной более 0,5 см. Эта длина является оптимальной с хирургической точки зрения, так как на этом расстоянии ствол может быть пересечен с помощью двух сосудистых клипс и электрохирургического инструмента;

— веерообразное ветвление ЛОА и первой СА из одной точки ствола НБА или от общего ствола, менее чем на 0,5 см от НБА.

Следующим шагом оценивали сосудистую анатомию НБА и ее ветвей дистально и определяли расположение нижней брыжеечной вены (НБВ) по отношению к толстокишечным сосудам, т.е. расположение ЛОА спереди или позади НБВ. Хирурги схематично изображали ствол ЛОА (см. рис. 1) и все ветви НБА как в проксимальном, так и в дистальном отделе до операции, чтобы наглядно показать особенности анатомического строения сосудов, выявленные с помощью КТ-исследования, а в ряде случаев 3D-КТ (рис. 2).

Рис. 2. Сосудистая анатомия по результатам 3D-компьютерной ангиограммы и ее соответствие интраоперационным данным:

Схема строения сосудов на предоперационном этапе — (а), 3D-компьютерная ангиограмма, демонстрирующая строение нижней брыжеечной артерии — (б), интраоперационная оценка проксимальной части нижней брыжеечной артерии при скелетизации (интраоперационная эндофотография) — (в), схема, отображающая интраоперационные данные (дистальная сигмовидная артерия выявлена на препарате) — (г).

Ветвление НБА и взаимное позиционное расположение сосудов подтверждены интраоперационно после выполнения скелетизации НБА и ЛОА или ВПА. Интраоперационно полученные данные зафиксированы с помощью фото- или видеосъемки (см. рис. 2). Например, диаграмма 2 построена по данным интраоперационной фотографии (см. рис. 1).

Роль хирурга в идентификации сосудистой анатомии на основе КТ-этапа оценивали по соответствию схем ветвления НБА на предоперационном этапе и после операции (см. рис. 2). Если дистальный край резекции сигмовидной кишки находился выше уровня промонториума, то интраоперационно также исследовали ветвление дистального отдела НБА. Предоперационную оценку сосудистой анатомии НБА считали правильной, если тип ветвления подтверждали интраоперационно на выделенном сегменте НБА.

Результаты, полученные хирургами до операции и интраоперационно, внесли в базу данных. При сопоставлении пред- и послеоперационных данных оценивали внутриклассовую корреляцию между диаграммами 1 и 2, т.е. типы ветвления ЛОА и/или ВПА. Первичной конечной точкой исследования служила оценка точности хирургов в интерпретации и определении ветвей ЛОА и ВПА. Вторичная конечная точка — определение хирургически значимых типов ветвления НБА с целью сохранения сосудов при выполнении D3-лимфодиссекции.

Хирургический доступ

Резекцию сегмента кишки с опухолью выполняли с сохранением висцеральной фасции и D3-лимфодиссекцией до основания НБА. Ветви, питающие опухоль, пересекали выборочно. Для проведения селективного лигирования артерий с D3-лимфодиссекцией выполняли скелетизацию ствола НБА и ее ветвей.

Границы скелетизации различались в зависимости от локализации опухоли и объема резекции кишки:

— если опухоль располагалась в проекции селезеночного изгиба, скелетизацию НБА выполняли на 1 см дистальнее уровня отхождения ЛОА, которую лигировали. Если сигмовидная артерия отходила от ЛОА, ее скелетизацию выполняли до уровня ответвления сигмовидной артерии;

— если опухоль находилась в дистальной части сигмовидной кишки (т.е. дистальный край резекции был на расстоянии менее 10 см от промонториума), ректосигмоидном соединении или прямой кишке, скелетизацию НБА выполняли приблизительно на 1 см дистальнее уровня отхождения ЛОА. Лучевые диагносты обычно использовали переход брыжейки сигмовидной кишки в мезоректум (так называемый sigmoid take off) в качестве основного анатомического ориентира при определении локализации опухоли в дистальном отделе сигмовидной кишки, ректосигмоидном соединении или прямой кишке [10]. Таким образом, правильность решения хирургов в этих локализациях оценивали на основе интерпретации проксимальной части НБА;

— если опухоль находилась в нисходящей ободочной кишке и проксимальной части сигмовидной кишки, скелетизацию НБА и ВПА осуществляли до дистального края резекции брыжейки толстой кишки [10]. Выполняли сегментарную резекцию левой половины толстой кишки или резекцию сигмовидной кишки с сохранением ВПА. В этих случаях хирурги на предоперационном этапе оценивали проксимальную и дистальную части НБА.

Ствол НБА выделяли из брыжейки толстой кишки для удаления лимфатических узлов группы 253 (первая цифра указывает на принадлежность узлов к толстой кишке, вторая цифра чаще всего обозначает анатомическую область, соответствующую васкулярной ножке, — прямокишечные артерии, третья цифра — степень удаленности от кишки — апикальные, или главные, лимфатические узлы). Всем пациентам выполнена полная мезоколонэктомия при раке ободочной кишки с границами резекции кишки по 10 см проксимально и дистально от основного питающего сосуда. Если опухоль располагалась в прямой кишке, то дистальный край резекции составлял 3 см в соответствии с японскими рекомендациями по лечению колоректального рака и выполняли тотальную или парциальную мезоректумэктомию [11]. Основным анатомическим ориентиром на этом этапе был проксимальный отдел НБА. Такой подход дал возможность сохранить кровоток по НБА к оставшимся отделам толстой кишки и одновременно выполнить полную лимфодиссекцию.

Интерпретация

Данные считались сопоставимыми, если предоперационная интерпретация совпадала с интраоперационными данными в пределах объема проведенной скелетизации, поскольку основной целью исследования было определение роли хирурга в интерпретации архитектоники сосудов при выполнении D3-лимфодиссекции с сохранением сосудов.

Статистический анализ

Соответствие предоперационной схемы с интраоперационными данными схем ветвления сосудов статистически оценивали с помощью коэффициента внутриклассовой корреляции (диаграмма 1 против диаграммы 2). Чувствительность и специфичность, характеризуемая совпадением результатов, полученных при КТ-исследовании на предоперационном этапе, и интраоперационных данных подтверждена коэффициентом tau-b Кендалла, где 1 — полное совпадение. Внутренняя достоверность и коэффициент tau-b Кендалла оценивали как для типов НБА, так и для позиционного соотношения НБА и НБВ. Для статистического анализа использовали пакет программ IBM SPSS statistics версии 23.

Результаты

Особенности сосудистой анатомии НБА описаны на предоперационном этапе у пациентов, получивших лечение по поводу рака левой половины толстой или прямой кишки. В результате 250 пациентам проведено хирургическое лечение с выполнением сегментарной резекции толстой кишки и селективным лигированием ветвей НБА с января 2018 по март 2020 г.

Характеристики пациентов представлены в табл. 1.

Таблица 1. Характеристики пациентов

Анализ сосудистой анатомии НБА, основанный на рутинном исследовании с помощью КТ, показал значительную вариабельность ветвления ЛОА и СА. В результате предоперационного анализа архитектоники НБА установлено, что особенности строения НБА проявляются типом ветвления ЛОА и СА в проксимальном и дистальном отделах. Если сосуды толстой кишки разветвлялись как в проксимальном, так и в дистальном отделах, у хирургов было больше возможностей сохранить кровоток как в каудальном, так и в краниальном направлениях. Мы проанализировали ветвление СА в дистальной части при сохранении ВПА и показали частоту их встречаемости (табл. 2). В нашей группе пациентов количество сигмовидных артерий варьировало от 1 до 3 ветвей в дистальном отделе НБА.

Таблица 2. Распределение типов ветвления НБА

В результате оценки архитектоники НБА, схемы ветвления сосудов можно интерпретировать буквами E, K и H (рис. 3) с целью стандартизации. Если в дистальной части НБА одна или несколько сигмовидных артерий, то схематически рисунок сосудистой анатомии НБА можно изобразить буквой E. При скелетизации проксимальной и дистальной частей НБА мы выделили 3 подтипа E-образных НБА.

Рис. 3. Типы ветвления нижней брыжеечной артерии и их 3D-реконструкции.

При типе E1 от ствола НБА независимо отходят несколько толстокишечных ветвей (см. рис. 3).

При типе E2 ЛОА и СА начинаются в одной точке веерообразным образом в проксимальной части НБА, тогда как СА можно найти и в дистальной части НБА (см. рис. 3).

В типе E3 ЛОА начинается как независимая ветвь, а СА веерообразно отходят от ВПА (см. рис. 3).

K-тип определяли, когда ЛОА и СА начинаются из общей точки ствола НБА или от короткого общего ствола до 0,5 см в проксимальной части НБА при отсутствии дополнительных сигмовидных ветвей дистальнее.

H-тип предполагали, если ЛОА и СА начинаются общим корнем длиннее 0,5 см, который в другом месте описан как колосигмовидный ствол [12], а ВПА не дает гемодинамически значимых ветвей (т.е. не видимых при контрастном усилении ветвей, см. рис. 3).

Внутриклассовая корреляция показала высокий уровень соответствия предоперационного 3D-КТ-моделирования хирургами с интраоперационными данными для оценки особенностей сосудистой анатомии НБА (IC=0,927; ДИ =0,906—0,941; p<0,001).

Коэффициент корреляции (КК) оценивали с помощью tau-b-критерия Кендалла. Он показал высокую степень соответствия результатов, полученных на основании предоперационных КТ, с интраоперационными данными (СС=0,912; p<0,001).

Тип E1 был наиболее распространенным типом в нашей когорте пациентов. Распространенность проксимального и дистального типов ветвления НБА представлены в табл. 2.

По результатам исследования в 237 (94,8%) из 250 случаев хирурги правильно оценили сосудистую анатомию НБА на предоперационном этапе. НБВ в 83,8% случаев располагалась позади по отношению к ЛОА. Соответствие пространственного расположения НБВ по отношению к артерии оценивали с помощью внутриклассовой корреляции (IC=0,971; ДИ=0,963—0,977). В 96,9% случаев правильно определено положение НБВ относительно ЛОА.

Статистический анализ показал высокую степень соответствия результатов, полученных с помощью предоперационного КТ-исследования и интраоперационной данных.

В 13 (5,2%) случаях результаты интерпретации хирургами данных КТ-исследования разошлись с интраоперационными данными, которые затем проанализировал специалист по КТ.

Обсуждение

Настоящее исследование является результатом ежедневной хирургической практики в нашей клинике, где используется персонализированный подход к выбору хирургического лечения, основанный на анатомических особенностях архитектоники НБА с учетом локализации опухоли. Обычная КТ с внутривенным контрастированием позволяет определить не только стадию опухоли, но и анатомические особенности питающих сосудов. Однако стандартный протокол КТ, описываемый лучевыми диагностами, обычно не описывает сосудистую анатомию НБА в соответствии с существующими классификациями [1—4]. Они не используются хирургами при выполнении сегментарной резекции и планировании скелетизации сосудов. Оценка сосудистой анатомии НБА необходима, если предполагается D3-лимфодиссекция с сохранением сосуда. Все классификации, ранее описанные в литературе, основаны преимущественно на результатах КТ или при патоморфологическом исследовании препаратов.

Насколько нам известно, ранее не было попыток идентифицировать типы ветвления НБА, сопоставляя интраоперационные данные с данными, полученными до операции. Низкая частота ошибок, допущенных хирургами при предоперационной оценке анатомии НБА, показала высокую точность КТ-исследования в целях сохранения сосуда и D3-лимфодиссекции. Это исследование демонстрирует важность определения сосудистой архитектоники НБА хирургами с использованием КТ при планировании экономных сегментарных резекций в радикальном объеме.

Роль хирургов в интерпретации анатомического строения НБА на основе КТ в хирургических целях путем интраоперационной верификации еще не описана. Этот подход ранее не использовали и не внедряли из-за технических аспектов мезоколонэктомии при левосторонних раках, который подразумевает высокий уровень лигирования сосудов НБА [13]. Nesgaard и др. использовали тот же подход при исследовании анатомии верхней брыжеечной артерии (ВБА), которая подтверждается интраоперационно при скелетизации ВБА с выполнением D3-лимфодиссекция по ее ходу.

В нашем исследовании мы продемонстрировали доступность планирования хирургического подхода на предоперационном этапе, используя КТ и 3D-реконструкции для определения сосудистой анатомии НБА в рутинной хирургической практике. Однако в 5,2% случаев хирурги неправильно оценили сосудистую анатомию НБА.

Анализируя результаты КТ-сканов КТ-специалистами и ответы хирургов, удалось сделать следующие наблюдения:

— в 3 случаях СА не были обнаружены на КТ: их впоследствии выявили при скелетизации ВПА до ее бифуркации. Следует отметить, что их визуализация на КТ была затруднена ввиду возможного перераспределения кровотока в доминирующую артерию, кровоснабжающую большую часть левой половины толстой кишки;

— в 6 случаях сигмовидные ветви, отходящие от ЛОА, не были обнаружены на КТ. Причиной этого были слабое контрастирование сигмовидных ветвей малого калибра и связанные с этим дефекты визуализации;

— в 3 случаях хирурги определили тонкокишечные ветви как СА, отходящие от ЛОА или в той же точке от НБА. В этих случаях 3D-КТ является полезным инструментом для верификации источника ветвления.

Таким образом, подтипы E требуют введения большего количества контрастных веществ, более высокой скорости инфузии и сосудорасширяющих средств. Однако этот подход не используется в КТ для клинической диагностики и исключения метастатического поражения.

Пространственное положение НБА было ошибочно определено в 2,6% случаев. При анализе, проведенном КТ-специалистом, установлено, что в 4 случаях НБА располагалась позади сигмовидной ветви, но кпереди от ЛОА.

Обычно хирурги не исследуют НБА дистальнее отхождения ветвей ЛОА, так как при передней резекции прямой кишки пересечение сосуда производится чуть ниже отхождения ЛОА. Уровень отхождения ЛОА является основным анатомическим ориентиром при диссекции лимфатических узлов как на уровне D2, так и на уровне D3. Подход к изучению НБА, представленный в этом исследовании, может помочь в идентификации анатомии сосудов.

Предложенная классификация анатомии НБА основана на хирургических потребностях в скелетизации сосудов. Определение уровня отхождения ЛОА важно и при низком лигировании в хирургическом лечении рака дистального отдела сигмовидной и прямой кишки. Выявление толстокишечных ветвей на уровне ЛОА или дистальнее важно при скелетизизации ЛОА и D3-лимфодиссекции у ее основания, а также для оценки уровня их отхождения.

Предоперационное изучение архитектоники НБА и полученные данные используются с целью планирования скелетизации сосудов при сегментарных резекциях с сохранением сосудов. Ранее продемонстрировано, что центральное лигирование сосудов может привести к снижению качества жизни и выживаемости в послеоперационном периоде [14, 15]. Akagi и др. показали увеличение общей выживаемости у пациентов, которым выполнили D3-лимфодиссекцию с сохранением ЛОА при раке сигмовидной и прямой кишки [16]. Таким образом, можно предположить, что сохранение СА и ВПА может привести к схожим результатам при лечении рака селезеночного изгиба и нисходящей ободочной кишки.

Одним из ограничений исследования является невозможность полного исследования дистального отдела НБА, если не выполняется скелетизация ВПА. Однако с недавних пор мы начали изучать НБА дистальнее ЛОА при лигировании НБА сразу после отхождения ЛОА на операционном препарате. Их клиническое значение еще предстоит определить [12].

Merkel и др. продемонстрировали, что внедрение полной мезоколонэктомии в хирургическую практику в качестве стандартного подхода снижает частоту местного рецидива и отдаленных метастазов, а также увеличивает общую и онкоспецифическую выживаемость [17]. Между тем одним из важнейших этапов этого вмешательства является перевязка НБА у ее основания. Высказано предположение, что лигирование НБА у ее основания позволяет выполнять расширенную лимфодиссекцию с удалением апикальной группы лимфатических узлов при полной мезоколонэктомии [18—20]. При этом высокий уровень лигирования НБА может привести к ишемии в зоне анастомоза и оставшихся отделов левой половины толстой кишки [21, 22]. Сохранение кровотока по НБА и ее ветвям, не вовлеченным в онкологический процесс, с удалением лимфатических узлов по ходу питающих сосудов, достигается путем скелетизации НБА и ее проксимального отдела. Таким образом, мы считаем, что полная мезоколонэктомия и D3-лимфодиссекция могут быть выполнены в случае селективного лигирования сосудов, при определении анатомии магистрального питающего сосуда.

При локализации опухоли в левой половине ободочной кишки важно выполнять органосохраняющую операцию с селективным пересечением сосудов вместо стандартной гемиколэктомии, поскольку данный подход ассоциирован с улучшением качества жизни и выживаемости в послеоперационном периоде [23, 24]. Риск распространения опухоли в проксимальном и дистальном направлениях на расстоянии более 10 см от макроскопически идентифицированной опухоли крайне низкий. Эти данные подтверждаются японскими рекомендациями, которые определяют границы резекции толстой кишки с учетом онкологических принципов [8]. Эти принципы достижимы при выборочной перевязке ветвей НБА, если ее сосудистая анатомия полностью изучена.

Выводы

1. Данные КТ-исследования дают возможность определить сосудистую анатомию НБА с высокой точностью. Результаты КТ, полученные хирургами, существенно не отличаются от заключений лучевых диагностов. Таким образом, рутинная предоперационная оценка типа строения НБА хирургами на основе КТ может быть рекомендована в клинической практике.

2. Типы ветвления E-, K- и H НБА имеют практическое значение и могут быть использованы для планирования хирургической тактики на предоперационном этапе.

Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов.